Der var engang, at en engel og en djævel forelskede sig i hinanden. De drømte om en verden uden krig og blodsudgydelse. Dette er ikke den verden. Kunststuderende og monsterlærling Karou har fundet de svar, hun søgte. Nu ved hun, hvem hun er, og hvad hun er, men med denne viden kommer en anden sandhed frem. Hun har elsket en fjende, han har svigtet hende, og en hel verden har måttet bøde for det. I en åndeløst spændende fortsættelse af den meget roste Ildenglen må Karou beslutte sig for, hvor langt hun er villig til at gå for at hævne sit folk.
Fuld af skønhed og umulig kærlighed, hemmeligheder og vanskelige valg fortæller Støv og stjerneskær historien om Karou og Akiva. De befinder sig på hver sin side af en urgammel krig, som nu vågner til live igen. Karou må skabe en monsterhær i et land, som består af støv og stjerneskær, mens Akiva fører en anden form for krig: en kamp for frelse, for udfrielse og for håb. Men er der håb at finde i ruinerne af deres ituslåede drømme?